Introducción
El concepto de la infección por parásitos como fuerza
conductora de selección es bien conocido (Sheldon
y Verhulst 1996). En efecto, los hospedadores, con el fin de reducir los efectos
negativos asociados al parasitismo, o para combatir/reducir la probabilidad de
infección (Fitze et al. 2004), son capaces de poner en
marcha ajustes tanto fisiológicos –ej. activación del sistema inmune (Hawley y Altizer 2011)– como comportamentales –ej.
reducción de cópulas extra-pareja (Badás et al. 2020),
reducción de la inversión reproductiva (Richner et al.
1993; Tripet y Richner 1997). Dentro de la
gran variedad de parásitos que existen, el ectoparasitismo ha sido ampliamente
estudiado, ya que normalmente éstos son más fáciles de detectar que los endoparásitos,
al encontrarse restringidos a la primera línea de defensa del hospedador (ej.
piel, órganos externos). El ectoparasitismo también ha sido estudiado en
ganadería, dado su notable impacto económico en este ámbito (Strydom et al. 2023).
En la literatura, varios estudios han dedicado especial
atención a los efectos negativos de la infestación por ectoparásitos ya que, a
pesar de darse dicha infección lejos de órganos vitales, el ectoparasitismo
puede tener gran impacto en la eficacia reproductiva o fitness del hospedador (Lehmann 1993). Dichos efectos negativos en la fitness han
sido ampliamente identificados a través de efectos indirectos fisiológicos (Lobato et al. 2008; Martínez-de
la Puente et al. 2011; López-Arrabé et al. 2015;
Wegmann et al. 2015; Hoi et al.
2018) o efectos directos en parámetros reproductivos como éxito de
eclosión, tamaño de nidada, crecimiento y supervivencia de los polluelos, etc.
en diversas especies de aves que crían en cavidades o rapaces (Møller 1991; Richner et al. 1993;
Richner y Heeb 1995; Christe
et al. 1996; Tripet y Richner 1997; Saino et al. 2002; Avilés et al.
2009; Møller et al. 2010; Cantarero
et al. 2013; Romano et al. 2021). Particularmente,
los efectos del ectoparasitismo en el estrés son notables, y también pueden ser
clasificados como directos, afectando a parámetros relacionados con la
producción de antioxidantes o elevando marcadores de daño oxidativo (Mougeot et al. 2010; Martínez-de
la Puente et al. 2011; López-Arrabé et al. 2015),
o indirectos, a través de la activación del sistema inmune (Owen
et al. 2010). Sin embargo, existe una disparidad en los resultados, ya que
algunos estudios no han encontrado unos efectos tan claros tras la infestación
por ectoparásitos (O’Brien et al. 2001; Tomás et al. 2012; López-Arrabé
et al. 2014), posiblemente debido a la tendencia de los parásitos a
encontrarse agregados, con unos cuantos individuos albergando la mayoría de los
ectoparásitos (Wilson et al. 2002). Además, otros
efectos negativos asociados a la infección por parásitos, como por ejemplo los
efectos en el envejecimiento, podrían pasar más desapercibidos, ya que (i) no
han sido tan estudiados, y (ii) requieren de mayor esfuerzo de muestreo para
obtener resultados interpretables. Esto es así porque el envejecimiento (o
senescencia) se define como la pérdida de función reproductiva y/o fisiológica
al avanzar la edad (Lemaître y Gaillard 2017).
Por tanto, para el estudio de los efectos del ectoparasitismo en el
envejecimiento en poblaciones naturales, se hace necesaria la recogida de datos
en los mismos individuos a largo plazo; tarea que es costosa y difícil.
En las últimas décadas, para el estudio del envejecimiento
se ha utilizado predominantemente en poblaciones naturales un proceso molecular
bien conocido, el acortamiento de telómeros, ya que un mayor acortamiento se ha
relacionado con mayor acumulación de daño somático en los tejidos (Boonekamp et al. 2013). Además, el acortamiento de
telómeros ha sido utilizado como marcador de perspectivas de supervivencia (Salomons et al. 2009; Boonekamp
et al. 2014), longevidad (Whittemore et al. 2019)
y eficacia reproductiva (Bauch et al. 2014). Los
telómeros, secuencias repetitivas de ADN presentes al final de los cromosomas
en células eucariotas (Blackburn 1991), se acortan
con cada división celular (Blackburn 2000),
explicando por tanto su relación con el envejecimiento, si bien la relación
directa entre dicho proceso y la senescencia aún está por elucidar in vivo (Simons 2015; Young 2018). Una
relación clara y directa entre el ectoparasitismo y el acortamiento de
telómeros sería esperable por ejemplo en aves o reptiles, ya que sus
eritrocitos son nucleados y, por tanto, los ectoparásitos que se alimentan de
sangre del hospedador podrían aumentar la tasa de renovación celular.
Efectivamente, esto se ha visto en especies de aves parasitadas por larvas de
moscardas (O’Brien y Dawson 2009; Sun et al. 2020). De hecho, se ha encontrado una relación
directa entre ectoparasitismo y mayor acortamiento de telómeros en algunos
estudios en aves (Tschirren et al. 2021; Badás et al. 2023). Sin embargo, nótese que en otras
especies de aves no se ha encontrado dicha relación (Garrido-Bautista et al.,
en prep.). La relación entre ectoparasitismo y acortamiento de telómeros
también podría ser indirecta, a través del estrés oxidativo que causa la
infección por parásitos (Martínez-de la
Puente et al. 2011; López-Arrabé et al. 2015),
si bien la relación directa entre estrés oxidativo y mayor acortamiento de
telómeros tampoco está clara in vivo (Armstrong
y Boonekamp 2023). Asimismo, la activación del sistema inmune u otras
alteraciones/compensaciones metabólicas causadas por la infección (ver
referencias anteriores sobre los efectos fisiológicos de la infección por
parásitos) también podrían afectar la dinámica de los telómeros; pero no se
dispone de estudios que confirmen o testen estas hipótesis. En definitiva, la
disparidad de resultados mencionada anteriormente y la falta de conocimiento
sobre mecanismos subyacentes llama a la reflexión sobre aspectos tales como las
aproximaciones, preguntas abordadas y metodología utilizadas.
Por todo ello, en este artículo, señalaré y posteriormente
discutiré los factores limitantes en el estudio del efecto del ectoparasitismo
en la senescencia. Con el objetivo de resaltar posibles brechas en dicho
conocimiento me centraré particularmente en (i) la incertidumbre que rodea los
efectos a largo plazo de la infección por ectoparásitos durante el desarrollo,
y en (ii) las limitaciones metodológicas a las que se enfrenta dicho estudio.
Finalmente, indicaré cuál podría ser el enfoque de futuros estudios tanto
correlacionales como experimentales para responder a las preguntas relacionadas
con los efectos del ectoparasitismo en el envejecimiento.
Ectoparasitismo durante el desarrollo
La exposición al estrés durante las primeras etapas de vida
puede tener un gran impacto a largo plazo en las historias de vida,
especialmente cuando los agentes estresantes son impredecibles, ya que, ante
éstos, resulta más difícil activar las respuestas moleculares, fisiológicas o
comportamentales para contrarrestarlos (Monaghan 2014).
Sin embargo, se ha visto que algunos tipos de estrés agudo sufridos durante el
desarrollo podrían activar mecanismos compensatorios de respuesta o respuestas
horméticas (Ristow y Zarse 2010), preparando a
los individuos para enfrentarse a condiciones similares que aparezcan durante
la vida adulta –‘hipótesis predictiva-adaptativa’ (Nettle
et al. 2013). Los efectos de otro tipo de estrés, el crónico (ej. sufrido
durante todo el periodo de desarrollo o incluso más adelante en la vida
adulta), por el contrario, no están tan claros (Rodríguez-Estival
et al. 2010; Galván et al. 2014), a excepción del
efecto de la infección crónica por parásitos de la malaria en el acortamiento
de telómeros (Asghar et al. 2015; Karell et al. 2017; Sudyka et al.
2019). Por último, otro problema que se encuentra en los estudios de
envejecimiento al evaluar el efecto de las condiciones tempranas de vida es que
durante esta etapa el individuo integra múltiples señales procedentes del
ambiente, muchas de las cuales se encuentran a nivel subóptimo en poblaciones
naturales, y por tanto podrían ser consideradas estresantes. Es decir, que aún
no se conocen los efectos que las complejas interacciones entre múltiples
factores estresantes podrían tener a largo plazo (Badás et
al. 2023).
Por ejemplo, dos estudios recientes ponen de relevancia esta
complejidad del ambiente durante el desarrollo en dos especies de aves infestadas
por ectoparásitos. Por un lado, en un estudio en polluelos de carbonero común (Parus
major) infestados con pulgas (Ceratophyllus gallinae) o
desparasitados experimentalmente, se comprobó que, en los nidos parasitados,
solo las hembras mostraron telómeros más cortos (Tschirren
et al. 2021). Por otro lado, en grajillas (Corvus monedula)
sometidas a un experimento de aumentado de nidada y parasitadas por la mosca chupa-sangre
Carnus hemapterus, el efecto de la infección en el acortamiento de
telómeros fue más significativo cuando el tamaño de nidada era
experimentalmente aumentado y además las nidadas estaban parasitadas (Badás et al. 2023). Ambos ejemplos muestran que los
costes de la infestación por ectoparásitos podrían ser variables y dependientes
de (i) interacciones complejas con hormonas sexuales o de otra índole (como una
relación con el coste la infección y la fitness dependiente del sexo), como en
el estudio en carboneros; o (ii) interacciones sinérgicas con otros factores
estresantes, como en el estudio en grajillas. La aparición de interacciones
sinérgicas a través de las cuales la ‘suma’ de los efectos de las partes es
mayor que el efecto de los agentes en cuestión por separado (que incluso puede
no manifestarse) pone de manifiesto la necesidad de continuar explorando las
características del ambiente temprano, ya que, por el momento, se desconocen
los efectos de dichas interacciones a largo plazo, por ejemplo, en el
envejecimiento (Badás et al. 2023).
Una particularidad del ambiente que podría establecer
relaciones sinérgicas con los mencionados factores estresantes (y constituye un
estresante en sí mismo) es la variabilidad climática. Para mayor preocupación,
estudios recientes han demostrado que las condiciones actuales de incremento de
las temperaturas y cambio global pueden conllevar un aumento notable e
impredecible de las poblaciones de ectoparásitos en áreas donde las condiciones
climáticas son más favorables para la ecología de los parásitos (Rocklöv y Dubrow 2020). Sin embargo, estudios
recientes han puesto de manifiesto cómo un aumento agudo de la temperatura
podría afectar negativamente las comunidades de ectoparásitos (Castaño-Vázquez et al. 2021; García-del Río et al. 2025). En otros hospedadores
la misma manipulación experimental (incremento de temperatura en el nido)
incrementó la infestación por ectoparásitos, poniendo de manifiesto que las
condiciones ambientales pueden afectar de manera diferente a la susceptibilidad
de diferentes hospedadores (Albert et al. 2023). El
escenario, por tanto, se predice complejo y aún quedan bastantes aspectos por
elucidar, entre ellos, el efecto que estos cambios en las condiciones
ambientales podrían tener en marcadores moleculares a largo plazo. Por todo lo
expuesto anteriormente, parece claro que dicha variabilidad impredecible tanto
en condiciones ambientales, como en infestación por ectoparásitos, podría tener
consecuencias significativas a corto y largo plazo sobre el envejecimiento
fisiológico y reproductivo. Hacen falta, por tanto, estudios que evalúen el
efecto de intensidades variables de infestación por ectoparásitos en marcadores
del envejecimiento como el acortamiento de telómeros, siguiendo dichos
individuos durante varias temporadas de cría, y a ser posible, en varios grupos
de edad.
La metodología de medida de la longitud de telómeros
como factor limitante
Estudios recientes han puesto de manifiesto cómo la
metodología de medida de la longitud de telómeros puede afectar a las
conclusiones en ecología evolutiva y biología del envejecimiento (Kärkkäinen et al. 2022). Por tanto, aunque no es una
práctica del todo establecida, se hace por tanto imprescindible resaltar que
los estudios deberían indicar la repetibilidad dentro de individuos,
especialmente si la longitud de telómeros es medida con técnicas relativas como
la PCR cuantitativa (qPCR). Otras consideraciones a tener en cuenta para la
interpretación de resultados es que muchas de las técnicas utilizadas (qPCR,
TRF – ‘telomere restriction fragment’, Southern Blot) incluyen telómeros
intersticiales en la medida final de longitud de telómeros, cuando éstos se
encuentran en otras regiones del cromosoma y no en la región telomérica. La
dinámica de los telómeros intersticiales es por el momento desconocida, así
como su frecuencia en la mayoría de las especies, que puede ser bastante
variable (Foote et al. 2013). También se desconoce si
éstos pudieran afectar a otros procesos celulares. Sin embargo, se sabe que las
técnicas que incluyen telómeros intersticiales en su medida reducen el poder
estadístico para encontrar diferencias en el acortamiento de telómeros dentro
de individuos o a lo largo del tiempo (Foote et al. 2013).
La qPCR además suele incurrir en mayor error de medida que otras técnicas como
la TRF, que usa enzimas de restricción (Kärkkäinen et al. 2022; Salomons et al.
2009); aunque este error puede ser corregido (Lieshout
et al. 2019). Sin embargo, muchos de los estudios en los que se ha medido
longitud de telómeros mediante la qPCR reportan bajas o muy bajas
repetibilidades dentro de individuo (5-10% frente al 80-95% en estudios que
usan la TRF, ver Kärkkäinen et al. 2022). Es
decir, que dada la alta heredabilidad de la longitud de telómeros (Atema et al. 2015; Bauch et al. 2022),
lo esperable serían altas repetibilidades; y, por tanto, resulta dudoso que
técnicas como la qPCR consigan eliminar por completo el factor de confusión y
el error asociado a sus medidas si obtienen repetibilidades dentro de individuo
tan bajas.
El uso de técnicas que pueden contrarrestar dichas
limitaciones parece, por tanto, prometedor. Entre ellas, por ejemplo, se
destaca TeSLa, la técnica de medida de la fracción de telómeros más cortos, que
es novedosa y no incluye telómeros intersticiales (Lai et
al. 2017; 2018). Esta técnica no ha sido utilizada
en estudios en ecología evolutiva hasta el momento, a pesar de que se sabe que
son los telómeros más cortos los que servirían como señal para desencadenar
procesos de envejecimiento celular y apoptosis (Zou et al.
2004). Por todo ello, futuros estudios deberían evaluar la dinámica de los
telómeros más cortos, que no llegan a ser medidos con otras técnicas a pesar de
ser consideradas estándares, como la TRF (Lai et al. 2018),
para dilucidar así la relación directa entre acortamiento de telómeros y
envejecimiento fisiológico.
Por último, respecto a los tamaños muestrales, será
necesario dilucidar en cada estudio por medio de métodos estadísticos (ej.
análisis de poder estadístico, cuando fuese necesario) cual sería el tamaño
mínimo necesario para detectar el efecto esperado; si bien es cierto que no
siempre existen estudios previos que informen sobre tamaños de efecto o éstos
son difíciles de extraer, ya que las variables de confusión son diferentes en
cada estudio y los diseños experimentales suelen ser complejos. En la siguiente
sección expongo algunas consideraciones respecto a dichas variables de
confusión y enumero sugerencias en cuanto a diseños experimentales.
Perspectivas y futuro rumbo
Los estudios longitudinales en poblaciones silvestres en los
que los individuos son seguidos desde el desarrollo hasta etapas tardías en la
vida adulta y/o en diferentes etapas a lo largo de su historia reproductiva no
son tan frecuentes, debido a las limitaciones metodológicas que supone este
seguimiento tan exhaustivo. Sin embargo, como se ha comentado anteriormente,
estudios recientes están empezando a indicar que las complejas interacciones
entre factores estresantes a los que se exponen los individuos durante su
desarrollo podrían tener un impacto notable en la dinámica de los telómeros (Tschirren et al. 2021; Badás et
al. 2023). Cabe señalar también que sería necesario evaluar la
potencialidad real de los telómeros como biomarcadores en cada especie de
estudio. Existen estudios en varios grupos taxonómicos confirmando que la
longitud y/o acortamiento de telómeros sirven como marcadores de daño somático,
posibilidades de supervivencia, éxito reproductivo o longevidad, por ejemplo,
en aves (Monaghan 2024), reptiles (Olsson et al. 2018; Bae et al. 2022),
o mamíferos (Factor-Litvak et al. 2016; Hoelzl et al. 2016; Lieshout et
al. 2019), entre otros; pero, aun así, hay variación entre especies. Por
tanto, una vez confirmada dicha premisa, estudios que recojan datos
fisiológicos y ambientales en etapas tempranas de vida y sigan a los mismos
individuos en la edad adulta, ayudarán a resolver cuestiones apremiantes como
el efecto concreto del ectoparasitismo en supervivencia, longevidad, o en
envejecimiento fisiológico o reproductivo. Otra perspectiva importante y que
empieza a ser explorada en estudios recientes son los efectos transgeneracionales
de la edad de los progenitores en el acortamiento de telómeros (Marasco et al. 2025), pero aún se desconoce por
completo la interacción de este factor (edad parental) con la infección por
parásitos en la descendencia. Por ejemplo, podría esperarse que, una vez
expuestos al parásito, los descendientes de progenitores de edad más avanzada
sufrieran un mayor impacto de los ectoparásitos. Este mayor impacto podría
detectarse en forma de un empeoramiento tanto de los efectos directos de la
infestación, como de efectos secundarios asociados (ej. mayor acortamiento de
telómeros). Futuras aproximaciones experimentales orientadas a
incrementar/reducir de manera variable la intensidad de infección a lo largo de
la vida de los individuos podrían ayudar a responder estas preguntas. Para
ello, sería por tanto necesario obtener muestras de sangre repetidas tanto de
los individuos progenitores (de edad conocida) como de sus descendientes.
Por otro lado, cuando
fuese posible, es importante destacar la necesidad de investigar las dinámicas
en los telómeros en distintos tejidos o tipos celulares, ya que, aunque se
observen altas correlaciones entre tejidos (Asghar et al. 2016; Demanelis et al. 2020; Kärkkäinen et al. 2020), diferentes tipos celulares presentan distinta
longitud de telómeros, como ocurre por ejemplo entre distintas células blancas
(Baerlocher
et al. 2007; Kimura et al. 2010). Así, los cambios en la proporción de tipos
celulares con la edad (Lieshout et al. 2020)
podrían ocultar un efecto de la infección por parásitos en la dinámica de los
telómeros; o confundir los resultados (simulando alargamiento en la longitud de
telómeros). Obviar variables de confusión como éstas, por tanto, afecta a los
resultados obtenidos y podría, en algunos casos, explicar las discrepancias o
la falta de efecto. Una mayor integración de éstas y otras consideraciones en
futuros estudios (ej. predisposición genética a la susceptibilidad de la
infestación o al desarrollo de la respuesta inmune, otras diferencias genéticas
entre especies, condiciones ambientales particulares/extremas) será de gran
ayuda para elucidar el efecto de los ectoparásitos en el envejecimiento, y para
comprender mejor las discrepancias entre estudios.
Finalmente, una consideración importante en futuros
estudios, tanto correlacionales como experimentales, es la estrategia de
canalización –los recursos se canalizan de manera preferente hacia aquellos
rasgos cuya relación con la fitness es mayor (Boonekamp
et al. 2018; Badás et al. 2023). Bajo este
escenario, los efectos negativos de la infestación podrían pasar desapercibidos
en la dinámica de telómeros y ser detectados en otros marcadores. Por tanto,
son necesarios estudios que combinen la medida de longitud de telómeros con la
medida de otros marcadores moleculares emergentes relacionados con el
envejecimiento como los marcadores de cambios epigenéticos o en el perfil
transcriptómico López-Otín et al. 2023), ya que
éstos ayudarán a esclarecer los posibles efectos a largo plazo de la infección
por parásitos.
Disponibilidad de datos
No se han utilizado datos para el trabajo presentado.
Financiación, permisos requeridos, potenciales
conflictos de interés y agradecimientos
La fuente de financiación del trabajo presentado corresponde
al proyecto ref. 2024-T1/ECO-31257 financiado por la Comunidad Autónoma de
Madrid (CAM), y cofinanciado por el Museo Nacional de Ciencias Naturales (MNCN-CSIC).
No han sido necesarios permisos para llevar a cabo la
investigación.
No existe ningún conflicto de interés.
Referencias
Albert, L., Rumschlag, S., Parker, A., Vaziri, G., Knutie, S.A. 2023.
Elevated nest temperature has opposing effects on host species infested with
parasitic nest flies. Oecologia 201(4) 877–886. https://doi.org/10.1007/S00442-023-05343-8
Armstrong,
E., Boonekamp, J. 2023. Does oxidative stress
shorten telomeres in vivo? A meta-analysis. Ageing Research Reviews 85
101854. https://doi.org/10.1016/J.ARR.2023.101854
Asghar, M., Hasselquist, D., Zehtindjiev, P., Westerdahl, H., Bensch, S.
2015. Hidden costs of infection: Chronic malaria accelerates telomere
degradation and senescence in wild birds. Science 347(6220) 9–12.
Asghar, M., Palinauskas, V.,
Zaghdoudi-Allan, N., Valkiūnas, G., Mukhin, A., Platonova, E., et al. 2016. Parallel telomere shortening in multiple body tissues owing to
malaria infection. Proceedings Biological Sciences / The Royal Society
283(1836). https://doi.org/10.1098/rspb.2016.1184
Atema, E., Mulder, E., Dugdale, H.L., Briga, M., van Noordwijk, A.J.,
Verhulst, S. 2015. Heritability of telomere length in the Zebra Finch. Journal
of Ornithology 156(4) 1113–1123. https://doi.org/10.1007/s10336-015-1212-7
Avilés, J.M., Pérez-Contreras, T., Navarro, C., Soler, J.J. 2009. Male
spotless starlings adjust feeding effort based on egg spots revealing
ectoparasite load. Animal Behaviour 78(4) 993–999. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2009.07.020
Badás, E.P., Autor, A., Martínez, J.,
Rivero-de Aguilar, J., Merino, S. 2020. Individual Quality and
Extra-Pair Paternity in the Blue Tit: Sexy Males Bear the Costs. Evolution
evo.13925. https://doi.org/10.1111/evo.13925
Badás, E.P., Bauch, C., Boonekamp, J.J., Mulder, E., Verhulst, S. 2023.
Ectoparasite presence and brood size manipulation interact to accelerate
telomere shortening in nestling jackdaws. Molecular Ecology 32(24)
6913–6923
Bae, J., Bertucci, E.M., Bock, S.L., Hale, M.D., Moore, J., Wilkinson,
P.M., Rainwater, T.R., et al. 2022. Intrinsic and extrinsic factors interact
during development to influence telomere length in a longlived reptile. Molecular
Ecology 31(23) 6114–6127. https://doi.org/10.1111/MEC.16017
Baerlocher, G.M., Rice, K., Vulto, I., Lansdorp, P.M. 2007. Longitudinal data
on telomere length in leukocytes from newborn baboons support a marked drop in
stem cell turnover around 1 year of age. Aging Cell 6(1) 121–123. https://doi.org/10.1111/J.1474-9726.2006.00254.X
Bauch, C., Becker, P.H., Verhulst, S. 2014. Within the genome, long
telomeres are more informative than short telomeres with respect to fitness
components in a longlived seabird. Molecular Ecology 23(2) 300–310.
https://doi.org/10.1111/mec.12602
Bauch, C., Boonekamp, J.J., Korsten, P., Mulder, E., Verhulst, S. 2022.
High heritability of telomere length and low heritability of telomere
shortening in wild birds. Molecular Ecology 31(23) 6308–6323. https://doi.org/10.1111/mec.16183
Blackburn, E.H. 1991. Structure and function of telomeres. Nature
350(6319) 569–573.
Blackburn, E.H. 2000. Telomere states and cell fates. Nature 408(6808)
53–56. http://dx.doi.org/10.1038/35040500
Boonekamp, J.J., Simons, M.J.P., Hemerik, L., Dugdale, H.L. 2013. Telomere
length behaves as biomarker of somatic redundancy rather than biological
age. Aging Cell 12(2) 330–332. https://doi.org/10.1111/acel.12050
Boonekamp, J.J., Mulder, G.A., Salomons, H.M., Dijkstra, C., Verhulst, S.
2014. Nestling telomere shortening, but not telomere length, reflects
developmental stress and predicts survival in wild birds. Proceedings of the
Royal Society B Biological Sciences 281(1785). http://www.scopus.com/inward/record.url?eid=2-s2.0-84899680527&partnerID=40&md5=0930a70c9a5620304fa7c8a0fe8d4d50
Boonekamp, J.J., Mulder, E., Verhulst, S. 2018. Canalisation in the wild:
effects of developmental conditions on physiological traits are inversely
linked to their association with fitness. Ecology Letters 21(6)
857–864. https://doi.org/10.1111/ele.12953
Cantarero, A., López-Arrabé, J.,
Redondo, A.J., Moreno, J. 2013. Behavioural responses to
ectoparasites in pied flycatchers Ficedula hypoleuca: an experimental
study. Journal of Avian Biology 44(6) 591–599. https://doi.org/10.1111/j.1600-048X.2013.00134.x
Castaño-Vázquez, F., Schumm, Y.R., Bentele, A., Quillfeldt, P., Merino, S. 2021.
Experimental manipulation of cavity temperature produces differential effects
on parasite abundances in blue tit nests at two different latitudes. International
Journal for Parasitology: Parasites and Wildlife 14 287–297. https://doi.org/10.1016/J.IJPPAW.2021.03.010
Christe, P., Richner, H., Oppliger, A. 1996. Begging, food provisioning,
and nestling competition in great tit broods infested with ectoparasites. Behavioral
Ecology 7(2) 127–131. https://doi.org/10.1093/beheco/7.2.127
Demanelis, K., Jasmine, F., Chen, L.S., Chernoff, M., Tong, L., Delgado, D.,
et al. 2020. Determinants of telomere length across human tissues. Science 369(6509). https://doi.org/10.1126/science.aaz6876
Factor-Litvak, P., Susser, E., Kezios, K., McKeague, I., Kark, J.D., Hoffman, M.,
Kimura, M., et al. 2016. Leukocyte Telomere Length in Newborns: Implications
for the Role of Telomeres in Human Disease. Pediatrics 137(4). https://doi.org/10.1542/peds.2015-3927
Fitze, P.S., Clobert, J., Richner, H. 2004. Long-term life-history
consequences of ectoparasite-modulated growth and development. Ecology 85(7)
2018–2026. https://doi.org/10.1890/03-0138
Foote, C.G., Vleck, D., Vleck, C.M. 2013. Extent and variability of
interstitial telomeric sequences and their effects on estimates of telomere
length. Molecular Ecology Resources 13(3) 417–428. https://doi.org/10.1111/1755-0998.12079
Galván, I., Bonisoli-Alquati, A., Jenkinson, S., Ghanem, G., Wakamatsu,
K., Mousseau, T.A., Møller, A.P. 2014. Chronic exposure to low-dose radiation
at Chernobyl favours adaptation to oxidative stress in birds. Functional
Ecology 28(6) 1387–1403. https://doi.org/10.1111/1365-2435.12283
García-del-Río, M.,
Cantarero, A., Castaño-Vázquez, F., Merino, Y., García-Velasco, J., Merino, S.
2025. Experimental manipulation of nest temperature and
relative humidity reduces ectoparasites and affects body condition of Blue Tits
(Cyanistes caeruleus). Ibis 167(1) 212–224. https://doi.org/10.1111/IBI.13346
Hawley, D.M.,
Altizer, S.M. 2011. Disease ecology meets
ecological immunology: understanding the links between organismal immunity and
infection dynamics in natural populations. Functional Ecology 25(1)
48–60. https://doi.org/10.1111/J.1365-2435.2010.01753.X
Hoelzl, F., Cornils, J.S., Smith, S., Moodley, Y., Ruf, T. 2016. Telomere
dynamics in free-living edible dormice (Glis glis): the impact of hibernation
and food supply. The Journal of Experimental Biology 219(Pt
16) 2469–2474. https://doi.org/10.1242/jeb.140871
Hoi, H., Darolová, A., Krištofík, J., Hoi, C. 2018. The effect of the
ectoparasite Carnus hemapterus on immune defence, condition, and health of
nestling European Beeeaters. Journal of Ornithology 159(1)
291–302. https://doi.org/10.1007/s10336-017-1500-5
Karell, P., Bensch, S., Ahola, K., Asghar, M. 2017. Pale and dark morphs
of tawny owls show different patterns of telomere dynamics in relation to
disease status. Proceedings of the Royal Society of London B Biological
Sciences 284(1859). http://rspb.royalsocietypublishing.org/content/284/1859/20171127
Kärkkäinen, T., Bize, P., Stier, A. 2020. Correlation in telomere lengths
between feathers and blood cells in pied flycatchers. Journal of Avian
Biology 51(4). https://doi.org/10.1111/JAV.02300
Kärkkäinen, T., Briga, M., Laaksonen, T., Stier, A. 2022. Within-individual
repeatability in telomere length: A meta-analysis in nonmammalian
vertebrates. Molecular Ecology 31(23) 6339–6359. https://doi.org/10.1111/mec.16155
Kimura, M., Gazitt, Y., Cao, X., Zhao, X., Lansdorp, P.M., Aviv, A. 2010.
Synchrony of telomere length among hematopoietic cells. Experimental
Hematology 38(10) 854–859. https://doi.org/10.1016/J.EXPHEM.2010.06.010
Lai, T.-P., Zhang, N., Noh, J., Mender, I., Tedone, E., Huang, E.,
Wright, W.E., et al. 2017. A method for measuring the distribution of the
shortest telomeres in cells and tissues. Nature Communications 8(1)
1356. https://doi.org/10.1038/s41467-017-01291-z
Lai, T.-P., Wright, W.E., Shay, J.W. 2018. Comparison of telomere
length measurement methods. Philosophical Transactions of the Royal
Society B Biological Sciences 373(1741) 20160451. https://doi.org/10.1098/rstb.2016.0451
Lehmann, T. 1993. Ectoparasites: Direct impact on host fitness. Parasitology
Today 9(1) 8–13. https://doi.org/10.1016/0169-4758(93)90153-7
Lemaître, J.F., Gaillard, J.M. 2017. Reproductive senescence: new
perspectives in the wild. Biological Reviews 92(4)
2182–2199. https://doi.org/10.1111/BRV.12328
Lieshout, S.H.J., Bretman, A., Newman, C., Buesching, C.D., Macdonald, D.W.,
Dugdale, H.L. 2019. Individual variation in early-life telomere length and
survival in a wild mammal. Molecular Ecology 28(18)
4152–4165. https://doi.org/10.1111/mec.15212
Lieshout, S.H.J. van, Badás, E.P., Mason, M.W.T., Newman, C., Buesching,
C.D., Macdonald, D.W., Dugdale, H.L. 2020. Social effects on age-related and
sexspecific immune cell profiles in a wild mammal. Biology
Letters 16(7) 20200234. https://doi.org/10.1098/rsbl.2020.0234
Lobato, E., Merino, S., Moreno, J.,
Morales, J., Tomás, G., Martínez-delaPuente, J., Osorno, J.L. 2008. Corticosterone metabolites in blue tit and pied flycatcher
droppings: Effects of brood size, ectoparasites and temperature. Hormones
and Behavior 53(1) 295–305. https://doi.org/10.1016/j.yhbeh.2007.10.010
López-Arrabé, J., Cantarero,
A., Pérez-Rodríguez, L., Palma, A., Moreno, J. 2014. Experimental
pyrethroid treatment underestimates the effects of ectoparasites in
cavity-nesting birds due to toxicity. Ibis 156(3)
606–614. https://doi.org/10.1111/ibi.12160
López-Arrabé, J., Cantarero,
A., Pérez-Rodríguez, L., Palma, A., Alonso-Alvarez, C., González-Braojos, S.,
Moreno, J. 2015. Nest-dwelling ectoparasites reduce
antioxidant defences in females and nestlings of a passerine: a field
experiment. Oecologia 179(1) 29–41. https://doi.org/10.1007/s00442-015-3321-7
López-Otín, C., Blasco, M.A.,
Partridge, L., Serrano, M., Kroemer, G. 2023. Hallmarks of
aging: An expanding universe. Cell 186(2) 243–278. https://doi.org/10.1016/J.CELL.2022.11.001
Marasco, V., Boner, W., Griffiths, K., Raveh, S., Monaghan, P. 2025. Hidden
Causes of Variation in Offspring Reproductive Value: Negative Effects of
Maternal Breeding Age on Offspring Telomere Length Persist Undiminished Across
Multiple Generations. Ecology Letters 28(1)
e70043. https://doi.org/10.1111/ELE.70043
Martínez-delaPuente,
J., Merino, S., Tomás, G., Moreno, J., Morales, J., Lobato, E., Martínez, J.
2011. Nest ectoparasites increase physiological stress in
breeding birds: an experiment. Naturwissenschaften 98(2)
99–106. https://doi.org/10.1007/s00114-010-0746-z
Møller, A.P. 1991. Ectoparasite Loads Affect Optimal Clutch Size in
Swallows. Functional Ecology 5(3) 351. https://doi.org/10.2307/2389806
Møller, A., Erritzøe, J., Rózsa, L. 2010. Ectoparasites,
uropygial glands and hatching success in birds. Oecologia 163(2)
303–311. https://doi.org/10.1007/s00442-009-1548-x
Monaghan, P. 2014. Organismal stress, telomeres and life histories. Journal
of Experimental Biology 217(57) 57–66. https://doi.org/10.1242/jeb.090043
Monaghan, P. 2024. Linking telomere dynamics to evolution, life history and
environmental change: perspectives, predictions and problems. Biogerontology 1–11. https://doi.org/10.1007/S10522-023-10081-8/METRICS
Mougeot, F., Martínez-Padilla, J.,
Blount, J.D., Perez-Rodriguez, L., Webster, L.M.I., Piertney, S.B. 2010. Oxidative stress and the effect of parasites on a carotenoid-based
ornament. Journal of Experimental Biology 213(10)
1796–1796. https://doi.org/10.1242/jeb.044933
Nettle, D., Frankenhuis, W.E., Rickard, I.J. 2013. The evolution of
predictive adaptive responses in human life history. Proceedings of the
Royal Society B Biological Sciences 280(1766) 20131343. https://doi.org/10.1098/rspb.2013.1343
O’Brien, E.L., Dawson, R.D.
2009. Palatability of passerines to parasites: Within-brood
variation in nestling responses to experimental parasite removal and carotenoid
supplementation. Oikos 118(11) 1743–1751. http://www.scopus.com/inward/record.url?eid=2-s2.0-71949101014&partnerID=40&md5=6c82bef057e75baaa28fc1f133cb13c2
O’Brien, E.L., Morrison, B.L., Johnson, L.S. 2001. Assessing the effects of
haematophagous ectoparasites on the health of nestling birds: haematocrit vs
haemoglobin levels in House Wrens parasitized by blow fly larvae. Journal
of Avian Biology 32(1) 73–76. https://doi.org/10.1034/j.1600-048X.2001.320110.x
Olsson, M., Wapstra, E., Friesen, C. 2018. Ectothermic telomeres: it’s
time they came in from the cold. Philosophical Transactions of the
Royal Society B Biological Sciences 373(1741) 20160449. https://doi.org/10.1098/rstb.2016.0449
Owen, J.P., Nelson, A.C., Clayton, D.H. 2010. Ecological immunology of
bird-ectoparasite systems. Trends in Parasitology 26(11)
530–539. https://doi.org/10.1016/J.PT.2010.06.005
Richner, H., Oppliger, A., Christe, P. 1993. Effect of an Ectoparasite on
Reproduction in Great Tits. The Journal of Animal Ecology 62(4)
703. https://doi.org/10.2307/5390
Richner, H., Heeb, P. 1995. Are Clutch and Brood Size Patterns in Birds
Shaped by Ectoparasites? Oikos 73(3) 435. https://doi.org/10.2307/3545973
Ristow, M.,
Zarse, K. 2010. How increased oxidative stress
promotes longevity and metabolic health: The concept of mitochondrial hormesis
(mitohormesis). Experimental Gerontology 45(6) 410–418. https://doi.org/10.1016/J.EXGER.2010.03.014
Rocklöv, J.,
Dubrow, R. 2020. Author Correction: Climate change:
an enduring challenge for vector-borne disease prevention and control (Nature
Immunology, (2020), 21, 5, (479–483), 10.1038/s41590-020-0648-y). Nature
Immunology 21(6) 695. https://doi.org/10.1038/S41590-020-0692-7
Rodríguez-Estival, J.,
Martínez-Haro, M., Martín-Hernando, M.P., Mateo, R. 2010. Sub-chronic
effects of nitrate in drinking water on red-legged partridge (Alectoris rufa):
Oxidative stress and T-cell mediated immune function. Environmental
Research 110(5) 469–475. http://www.scopus.com/inward/record.url?eid=2-s2.0-77953618420&partnerID=40&md5=349cf64a0baa7a65a8ab3b74b80d0be3
Romano, A., Corti, M., Soravia, C.,
Cecere, J.G., Rubolini, D. 2021. Ectoparasites exposure
affects early growth and mouth colour in nestlings of a cavity-nesting
raptor. Behavioral Ecology and Sociobiology 75(11) 158. https://doi.org/10.1007/s00265-021-03098-x
Saino, N., Ferrari, R.P., Romano, M., Ambrosini, R., Møller, A.P. 2002. Ectoparasites and reproductive trade-offs in the barn swallow
(Hirundo rustica). Oecologia 133(2) 139–145. http://www.scopus.com/inward/record.url?eid=2-s2.0-0036931074&partnerID=40&md5=9dba36f7347f014cf0b95365f8de7000
Salomons, H.M., Mulder, G.A.,
vandeZande, L., Haussmann, M.F., Linskens, M.H.K., Verhulst, S. 2009. Telomere shortening and survival in free-living corvids. Proceedings
of the Royal Society B Biological Sciences 276(1670) 3157–3165. https://doi.org/10.1098/rspb.2009.0517
Sheldon,
B.C., Verhulst, S. 1996. Ecological immunology:
costly parasite defences and trade-offs in evolutionary ecology. Trends
in Ecology and Evolution 11(8) 317–321. https://doi.org/10.1016/0169-5347(96)10039-2
Simons, M.J.P. 2015. Questioning causal involvement of telomeres in
aging. Ageing Research Reviews 24 191–196. https://doi.org/10.1016/j.arr.2015.08.00
Strydom, T., Lavan, R.P., Torres, S., Heaney, K. 2023. The Economic Impact
of Parasitism from Nematodes, Trematodes and Ticks on Beef Cattle
Production. Animals 13(10) 1599. https://doi.org/10.3390/ANI13101599
Sudyka, J., Podmokła, E., Drobniak, S.M., Dubiec, A., Arct, A.,
Gustafsson, L., Cichoń, M. 2019. Sex-specific effects of parasites on telomere
dynamics in a short-lived passerine—the blue tit. The Science of Nature 106(1–2)
6. https://doi.org/10.1007/s00114-019-1601-5
Sun, N.W., Goodwin, S.E., Griego, M.S., Gerson, A.R., Clotfelter, E.D.
2020. Does blood loss explain higher resting metabolic rates in nestling birds
with hematophagous ectoparasites? Journal of Avian Biology 51(2)
jav.02264. https://doi.org/10.1111/jav.02264
Tomás, G., Merino, S.,
Martínez-delaPuente, J., Moreno, J., Morales, J., Lobato, E., Rivero-deAguilar,
J., et al. 2012. Interacting effects of aromatic plants and
female age on nest-dwelling ectoparasites and blood-sucking flies in avian
nests. Behavioural Processes 90(2) 246–253. https://doi.org/10.1016/j.beproc.2012.02.003
Tripet, F.,
Richner, H. 1997. Host Responses to Ectoparasites:
Food Compensation by Parent Blue Tits. Oikos 78(3)
557. https://doi.org/10.2307/3545617
Tschirren, B., Romero-Haro,
A.Á., Zahn, S., Criscuolo, F. 2021. Sex-specific effects of
experimental ectoparasite infestation on telomere length in great tit
nestlings. Journal of Evolutionary Biology 34(3)
584–589. https://doi.org/10.1111/jeb.13744
Wegmann, M., Voegeli, B., Richner, H. 2015. Physiological responses to
increased brood size and ectoparasite infestation: Adult great tits favour
self-maintenance. Physiology and Behavior 141 127–134. https://doi.org/10.1016/j.physbeh.2015.01.017
Whittemore, K., Vera, E., Martínez-Nevado, E., Sanpera, C., Blasco, M.A. 2019.
Telomere shortening rate predicts species life span. Proceedings of the
National Academy of Sciences of the United States of America 116(30)
15122–15127. https://doi.org/10.1073/pnas.1902452116
Wilson, K., Ørnstad, O.N.B., Dobson, A.P., Merler, S., Poglayen, G.,
Randolph, S.E., Read, A.F., et al. 2002. Heterogeneities in macroparasite
infections: patterns and processes. The Ecology of Wildlife Diseases 6–44. https://doi.org/10.1093/OSO/9780198506201.003.0002
Young, A.J. 2018. The role of telomeres in the mechanisms and evolution
of life-history trade-offs and ageing. Philosophical Transactions of
the Royal Society B Biological Sciences 373(1741) 20160452. https://doi.org/10.1098/rstb.2016.0452
Zou, Y., Sfeir, A., Gryaznov, S.M., Shay, J.W., Wright, W.E. 2004. Does
a Sentinel or a Subset of Short Telomeres Determine Replicative
Senescence? Molecular Biology of the Cell 15(8) 3709. https://doi.org/10.1091/MBC.E04-03-0207
